1897年5月18日，弗兰克·卡普拉出生在意大利西西里的Bisacquino。6年后，卡普拉全家登上开往纽约的客轮，去美国加州投奔弗兰克的哥哥本杰明，而当时全家两个大人和六个孩子对英语都一窍不通，在开往洛衫矶的火车上，一家人以面包和香蕉充饥，因为无法用英语交流。

1909年，弗兰克进入洛衫矶的手工技术中学就读，放学后靠卖报纸赚钱，有时为了引起行人的注意多卖些报纸，弗兰克不惜和兄弟在街头撕打起来。后来弗兰克和别人组建了二人乐队，在洛衫矶的红灯区卖唱。弗兰克的家人劝他辍学打工，而怀有美国梦的弗兰克深知要出人头地就必须完成学业。1915年，弗兰克到Throop技术学院继续深造，在那里他因为蒙田的作品开始喜欢上诗歌。

1917年4月，美国向德国宣战，弗兰克也应征入伍，成为一名军需官，不过在一战尾声的任务中，弗兰克染上了西班牙流感，这种流感曾在全世界夺走2000万人的生命，弗兰克也不得不离开部队。在康复期间，弗兰克成为了约翰·福特执导的一部影片的临时演员，在片中扮演一个苦力，谁也不曾料到，就是这个苦力在20年后成为了好莱坞的头号导演。

在随后的日子里，弗兰克依然不知疲倦的从事不同职业，从修剪果树的工人到家庭教师，但大多时候他都处在失业当中，闲暇之余，他开始创作短篇故事，后来被用作剧本。1921年在旧金山，弗兰克被雇用帮助拍摄短片。1923年，弗兰克与第一任妻子移居好莱坞。
1924年，弗兰克开始为著名喜剧演员哈里·朗东(Harry Langdon)的影片编写笑料，并被朗东看中，朗东后来指定弗兰克来执导1926年的《The Strong Man》，影片成为当年的热门。尽管已经步入影坛，但弗兰克的电影之路并非一帆风顺，他被人解雇、拖欠工资，直到哥伦比亚公司老板哈里·柯恩以1000美元的报酬聘他作导演，弗兰克不拘一格的执导风格很快被柯恩看中，一系列影片应运而生，随着弗兰克的声名日盛，片酬和投入也随之飙升，制片公司更借机迅速壮大。

1933年，弗兰克以30万美元的投入拍摄了《一日贵妇》，首次博得奥斯卡的关注，获最佳导演奖提名，也由此奏响了他在好莱坞扬名立万的序曲。在弗兰克随后的作品中，《消失在地平线》、《史密斯先生到华盛顿》和《生活多美好》都曾获奥斯卡提名，而《一夜风流》、《第兹先生进城》和《浮生若梦》则让弗兰克三次夺得奥斯卡最佳导演奖。
在1936至1939年间，弗兰克曾任美国电影艺术与科学学院主席，1958年任柏林国际电影节评委会主席，在1960至1961年间任美国导演工会主席，1982年被美国电影学会授予终生成就奖。即使是在二战期间，弗兰克仍然身先士卒，开始拍摄宣传片，他的作品成为战争中最优秀的美国宣传片。

1991年9月3日，在留给世人50余部在时间长河中历久弥新的作品之后，高龄94岁的弗兰克因心脏病在梦乡中永辞人世。